Comme toutes les chambres régionales des comptes, la chambre de Bretagne a été créée en 1982. Son siège est situé au 3, rue Robert d'Arbrissel à Rennes.
En 1983, la chambre a occupé provisoirement des locaux rue Robert d'Arbrissel, sur une extension de la zone de Beauregard créée en 1974 par la ville de Rennes afin de réunir un ensemble de bâtiments publics de la capitale régionale: préfecture, conseil général, direction départementale de l’équipement, direction régionale de l’agriculture et de la forêt, direction départementale de l’agriculture et de la forêt, direction départementale des affaires sanitaires et sociales, chambre et école supérieure de commerce.
Depuis sa création, la chambre a eu pour présidents :
- Pierre PAUGAM de 1982 à 1989 ;
- Gilles CAZANAVE de 1989 à 1993 ;
- Roger COMBEL de 1993 à 1999 ;
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Michel RASERA depuis 1999….